Нейроны людей в ряде областей мозга работают эффективнее, чем нейроны макак
Рис. 1. Краткое описание статьи в виде наглядной схемы. У макак-крабоедов (слева) клетки кодируют информацию с высокой «надежностью» (Robustness). То есть пачки импульсов, выдаваемых работающими на одной частоте клетками, по структуре и паузам между ними очень схожи, и удаление одного нейрона не приводит к потере данных. Однако такие клетки проигрывают в объеме передаваемой информации (подробнее об этом ниже в тексте). У людей (справа) обратная ситуация: клетки, подающие сигналы со сходной частотой, делают это несогласованно друг с другом, максимальным числом возможных способов — и это позволяет им с высокой «эффективностью» (Efficiency) передавать информацию. Но при этом сигналы одного нейрона другими не дублируются, а значит, их сложнее восстановить при потере. И у макаки, и у человека нейроны амигдалы более надежно (но менее эффективно) кодируют информацию, чем нейроны поясной коры. Обратите внимание, что закрашенные области мозга макаки и человека не прямо соответствуют миндалине и поясной коре, а лишь указывают их приблизительное расположение в головном мозге (эти регионы расположены под поверхностью больших полушарий). Изображение из обсуждаемой статьи в Cell
Различия нервных систем человека и других обезьян чаще всего ищут на уровне анатомии — к примеру, сравнивают относительные размеры головного мозга и его частей у разных видов. Гораздо реже в этом контексте обращают внимание на функционирование его областей, групп клеток и единичных нейронов. Исследователи из Института Вейцмана (Израиль) и Калифорнийского университета в Лос-Анджелесе (США) проанализировали записи активности отдельных клеток поясной коры и миндалины (амигдалы) у макак-крабоедов и людей и обнаружили две закономерности. Во-первых, в пределах одного вида клетки эволюционно более новой поясной коры кодируют информацию эффективнее, чем клетки более древней миндалины. Во-вторых, в пределах заданной области мозга у более умного вида, Homo sapiens, нейроны оказываются более эффективными кодировщиками, чем нейроны одноимённой области у менее интеллектуально развитых Macaca fascicularis. Однако создаваемый клетками амигдалы и поясной коры человека «нейронный код» теряет в надежности, и это может быть одной из причин частых психологических проблем у представителей нашего вида.
Главная функция нервных клеток — передавать информацию. Большинство животных наделено нервной системой, которая состоит хотя бы из нескольких нейронов, выполняющих разные задачи. Впрочем, у млекопитающих количество клеток в нервной системе таково, что среди них неизбежно появляются функциональные двойники, передающие сходные группы сигналов, делающие это с одинаковой частотой и т. д. Если несколько клеток долгое время выдают пачки спайков (потенциалов действия) примерно одной длительности с близким числом импульсов, то такие клетки можно считать взаимозаменяемыми. Если по каким-то причинам одна из них не передаст положенные сигналы, нейроны с близкими свойствами компенсируют эту потерю. Возможность такой компенсации в обсуждаемой статье называют robustness, и это можно перевести как «надежность» или «помехоустойчивость».
С другой стороны, если много клеток посылают практически одинаковую информацию, это означает, что они работают не самым эффективным образом, ведь при этом на передачу одного и того же «слова» тратится энергия сразу нескольких нейронов. За то же время такое же количество клеток может отправить больше информации (заключенной в разных «словах»), если все сигналы, передаваемые клетками, будут разными. Количество уникальной информации, передаваемой определенным числом нейронов за единицу времени, авторы называют efficiency — условно говоря, «эффективность». Авторы рассуждают так: чем больше клеток нужно для передачи определенного массива данных, тем больше на это тратится энергии и тем ниже эффективность такой передачи.
Надежность клеток в плане кодирования информации особенно важна, если им требуется выдать критически важный для выживания сигнал — скажем, о присутствии хищника или о ядовитости того или иного растения. Всем живущим в дикой природе, в том числе участвовавшим в обсуждаемом исследовании макакам-крабоедам (Macaca fascicularis), вовремя отслеживать такие сигналы крайне необходимо. Освоившим цивилизацию людям уже давно это чуть менее нужно и важно. Зато Homo sapiens обладают наиболее развитой способностью к обучению, а чтобы ее обеспечить, надо быстро воспринимать большие количества информации. Стало быть, им необходимы нейроны с высокой эффективностью кодирования: это обеспечит большую ширину пропускного канала за счет того же количества клеток.
Анализировать все нейроны на предмет их надежности и эффективности не только технически невозможно, но и бессмысленно. На выходе такого анализа получится «средняя температура по больнице», которая в лучшем случае не даст новой информации, а в худшем лишь запутает исследователей. Поэтому, чтобы выяснить, есть ли у нейронов людей и макак различия в эффективности и надежности кодирования, авторы публикации в Cell выбрали два участка мозга — поясную кору и миндалину (амигдалу). Эти две области тесно связаны между собой как анатомически, так и функционально. Отростки клеток миндалины тянутся в поясную кору, и в обратном направлении связи тоже имеются. Оба региона (точнее, обе пары регионов, так как это парные образования) входят в состав лимбической системы — группы структур головного мозга, обеспечивающих появление эмоций в ответ на конкретные события. Также лимбическая система играет заметную роль в обучении (поступающей информации нужно давать эмоциональную оценку), обонянии (в ее состав входит обонятельная кора) и сна. Но есть и различия. Поясная кора эволюционно моложе миндалины, она относится к неокортексу (новой коре), вовлечена в принятие решений и задает мотивацию к обучению. Миндалина — это подкорковая структура, и она теснее связана с генерацией эмоций, особенно отрицательных: страха и грусти. Условно можно сказать, что по сравнению с амигдалой поясная кора занята более высокоуровневыми процессами.
Хотя нервные клетки — одни из самых мелких в организме млекопитающих, современные методы позволяют регистрировать электрическую активность отдельных нейронов. Электроды для этой цели имплантировали в амигдалу и поясную кору пяти взрослых самцов макак-крабоедов, а точные места их установки проверили с помощью МРТ. Похожую процедуру провели и семи людям — четырем женщинам и трем мужчинам в возрасте от 18 до 46 лет, но здесь изначально цель была другая. Люди-испытуемые страдали эпилепсией, симптомы которой не удавалось ослабить лекарствами. В таких случаях для улучшения состояния больных очаги нейронов с аномальной активностью удаляют или обрезают их связи с другими областями мозга, чтобы излишнее возбуждение не вызывало припадков и не перекидывалось на другие регионы центральной нервной системы. Чтобы точно определить расположение очага эпилептической активности, таким пациентам на несколько дней в места предположительной локализации таких очагов вживляют электроды, регистрирующие сигналы отдельных клеток или их групп. По записям сигналов, полученным в ходе такого мониторинга, вычисляют, от какого участка необходимо избавиться. Аналогичную процедуру провели и в рамках обсуждаемого исследования.
Сравнивать эффективность передачи данных непросто, так как разные клетки изначально наделены разными возможностями. Частота, с которой нейроны способны посылать сигналы, неодинакова. Большую роль играет и внимание: одна и та же информация запомнится с совершенно разной степенью подробности, если сфокусироваться на ней и если «пропускать ее мимо ушей». Поэтому авторы сравнивали электрическую активность клеток миндалины и поясной коры людей и макак, проявившуюся в ходе выполнения мало похожих друг на друга заданий, а также в промежутках между этими заданиями, когда четко выраженных внешних стимулов не было. Люди-испытуемые по 5–10 раз смотрели блоки из 5–10-секундных видеороликов (в блоке было 10–16 видеороликов, каждый раз порядок роликов менялся, в одном блоке ролики никогда не повторялись), а затем пересказывали содержание каждого видео, которое могли вспомнить. Испытание прекращалось, когда человек описал сюжет всех без исключения показанных ему роликов.
У трех обезьян сначала вырабатывали условный рефлекс: после звука определенной высоты в маску, надетую на животное, запускали немного отвратительно пахнущей пропионовой кислоты, и так делали 30 раз. Затем этот же рефлекс затормаживали, десять раз предъявляя звук без неприятного запаха. Двум другим животным несколько дней подряд показывали различные изображения (время показа одной и той же картинки в разные предъявления составляло от 30 до 330 миллисекунд, что усложняло обучение), и, если во время пребывания на экране «нужной» картинки макака двигала рычаг в правильную сторону, она получала небольшое количество сока.
Эффективность и надежность передачи информации отдельными нейронами оценивали так. Записи электрической активности разбивали на фрагменты по 1 мс и смотрели, выдала ли клетка за это время хотя бы один потенциал действия (спайк; их за 1 мс могло пройти и больше одного). Наличие спайков засчитывали за 1, отсутствие — за 0. Единицы и нули были буквами импровизированного алфавита. Соседние буквы объединяли в «слова» длительностью 4, 8 или 16 мс в зависимости от выбора экспериментаторов. Среднее число спайков, сгенерированных в единицу времени (в данном исследовании — 20 минут), определяло рабочую частоту нейрона. Реальный нейрон сравнивали с математической моделью идеально эффективной клетки, работающей на той же частоте, и смотрели, насколько меньше информации передаст первый, сколько единиц будут содержать его «слова» и насколько часто будут встречаться те или иные комбинации «букв». Например, клетка может 90% времени выдавать только «слово» 1011, а оставшиеся 10% — 1111. Другой нейрон на той же частоте «говорит» и 1011, и 1111, и 0001, и 1010 — каждую комбинацию в 25% случаев. Он работает более эффективно, так как в одиночку может передать четыре разных набора данных. А вот первому нейрону, чтобы «сказать» то же самое, понадобятся еще и соседи, умеющие воспроизводить 0001 и 1010.
Ученые определяли эффективность не только отдельных нейронов, но и их пар и даже троек — при этом клетки в паре и тройке должны были иметь одинаковую рабочую частоту. «Словами» групп клеток считали пары «слов», воспроизведенных ими одновременно (рис. 2). Более эффективной считалась та пара, «слова» которой были наиболее разнообразны.
Рис. 2. Принципы выделения «букв» и «слов» одной клетки и пары клеток. Всю запись электрической активности нейрона разбивали на отрезки по 1 мс. Если в таком отрезке обнаруживали хотя бы один спайк (верхний ряд), считали, что клетка «назвала букву» 1, в противном случае — 0. «Словом» считали набор единиц и нулей, выданных нейроном за 4, 8 или 16 мс (средний ряд; в пример привели «слова» длиной 4 мс, состоящие, соответственно, из четырех «букв»). Рабочую частоту клеток определяли по числу спайков, выдаваемых каждой из них за 20 минут. На рисунке приведены очень небольшие фрагменты записи активности клеток: уместить все их спайки за 20 минут в одно изображение разумной величины невозможно. При сравнении двух клеток, работающих на одной частоте, их «слова» попарно сливали и оценивали разнообразие получившихся сигналов (нижний ряд). Изображение из обсуждаемой статьи в Cell
Сравнения нейронов из разных областей мозга и у представителей разных видов во всевозможных комбинациях дали неожиданную, но стройную картину. Отдельные клетки и их пары у макак в среднем кодировали информацию менее эффективно, чем у человека, но более надежно. Иными словами, среди обезьяньих нейронов, работающих на одной частоте, было проще найти клетки, «говорящие» одно и то же, и их «словарный запас» был беднее. У обоих видов эффективность передачи данных была выше в клетках поясной коры, зато работа клеток амигдалы — надежнее (рис. 3). Очень важно, что эти закономерности работали не только во время выполнения испытуемыми заданий, но и в периоды отдыха, когда никто специально не давал им значимых внешних стимулов. Это дает серьезную надежду, что обнаруженный компромисс между эффективностью и надежностью кодирования информации универсален и не зависит от того, что и в каких условиях клетки делают в каждый конкретный момент.
Рис. 3. А — очень схематичное сравнение средних размеров и содержимого «словаря» нейронов амигдалы и поясной коры, макак и человека, без деления по видам. Клетки мозга макак-крабоедов, клетки миндалины у обоих видов (слева) имеют меньший «словарный запас», и у пар нейронов, работающих на одной частоте, он совпадает больше, чем в случае клеток поясной коры, человека (справа). Черными прямоугольниками выделены общие для двух нейронов в паре «слова». B — оценка эффективности (ось абсцисс) и надежности (ось ординат) нейронов амигдалы макаки (M Amy, сине-зеленая линия), поясной коры макаки (М СС, зеленая линия), амигдалы человека (H Amy, фиолетовая линия) и поясной коры человека (H CC, сиреневая линия) с гипотетическим нейроном с той же рабочей частотой, у которого эффективность и надежность кодирования меняются одинаково (черная линия). Эллипсы показывают среднюю ошибку по всем нейронам из конкретной области мозга, крестики — средние данные по всем нейронам из конкретной области мозга. Пунктирная линия показывает, как меняется соотношение надежности и эффективности кодирования данных от амигдалы макаки до поясной коры человека. С — сравнение тех же параметров у клеток в разных функциональных состояниях: во время работы над заданиями экспериментаторов и во время отдыха (цветовые обозначения такие же, как в B). Изображение из обсуждаемой статьи в Cell
Получается, чтобы передавать больше информации ограниченным числом клеток в единицу времени, приходится терять в надежности, давая каждому нейрону уникальную задачу. Как следствие, потерю информации от любой клетки сложнее восполнить. В более новой и «высокоуровневой» поясной коре нейроны особенно эффективны, но наименее надежны как у макак, так и у людей. Значит, она способна быстрее воспринимать и передавать большие объемы разнообразной информации. Именно это и нужно было нашим предкам, чтобы выживать в быстро меняющихся условиях.
Вполне вероятно, что за счет описанных различий в функциональности люди более обучаемы, чем другие приматы. Однако снижение надежности (помехоустойчивости) передачи данных может быть, как предполагают авторы, причиной частого формирования неадаптивного поведения у Homo sapiens, в особенности связанного с эмоциями. Грубо говоря, наши нейроны нередко фиксируют события и связи между ними, не имеющие большого значения, и затем некоторым из них уделяют слишком много внимания. Отсюда могут проистекать расстройства настроения, многие «беспричинные» страхи и тревоги.
Может возникнуть вопрос, корректно ли сравнивать активность нейронов у макак со здоровым мозгом и больных эпилепсией людей. Предвидя такое сомнение, авторы сообщают, что во всём массиве записей нейронной активности пациентов только 6% данных были получены от клеток, лежащих в эпилептических очагах. Исключение их из анализа не привело к появлению значимых различий в результатах. Кроме того, работа клеток в составе таких очагов должна быть более синхронной, чем у здоровых нейронов, — то есть в терминах статьи они передают данные более надежно, но менее эффективно. Но результаты исследования говорят об обратном: у человеческих нервных клеток ниже надежность, зато больше эффективность. Так что использование данных от больных эпилепсией навряд ли искажает картину.
Источник: Raviv Pryluk, Yoav Kfir, Hagar Gelbard-Sagiv, Itzhak Fried, Rony Paz. A Tradeoff in the Neural Code across Regions and Species // Cell. 2019. V. 176. I. 3. P. 597–609. DOI: 10.1016/j.cell.2018.12.032.
Светлана Ястребова